翻譯：周之超@UW-Madison

編輯注：該文章發(fā)表于2018年的Perspective，目前被引405次。其作者Stilianos Louca大家并不陌生，正是常用微生物物種功能注釋軟件FAPROTAX的作者，詳見《元素循環(huán)FAPROTAX》。

微生物系統(tǒng)中的功能與功能冗余

Function and functional redundancy in microbial systems

Nature Ecology & Evolution [IF: 15.46]

DOI：https:///10.1038/s41559-018-0519-1

發(fā)表日期：2018-04-16

第一作者：Stilianos Louca^1,2

通訊作者：Stilianos Louca
(louca.research@gmail.com)^1,2

合作作者：Martin F. Polz,Florent Mazel,Michaeline B. N. Albright,Julie A. Huber,Mary I. O’Connor,Martin Ackermann,Aria S. Hahn,Diane S. Srivastava,Sean A. Crowe,Michael Doebeli,Laura Wegener Parfrey

主要單位：

^1,2哥倫比亞大學(xué)(Biodiversity Research Centre, University of British Columbia, Vancouver, British Columbia, Canada;Department of Zoology, University of British Columbia, Vancouver, British Columbia, Canada)

摘要

微生物群落往往表現(xiàn)出令人難以置信的分類學(xué)多樣性，這就提出了關(guān)于使物種共存的機(jī)制以及這種多樣性在群落功能中的作用的問題。一方面，許多共存但在分類學(xué)上不同的微生物可以編碼相同的能量產(chǎn)生的代謝功能，這種功能冗余與物種應(yīng)該占據(jù)不同的代謝生態(tài)位的期望形成對比。另一方面，編碼每種功能的類群的身份在不同的空間或時間可以有很大的變化，而對功能的影響不大，這種分類學(xué)上的變化經(jīng)常被認(rèn)為是同等生物之間的生態(tài)漂移的結(jié)果。在這里，我們綜合了從這兩種模式中出現(xiàn)的強(qiáng)大范式，將微生物系統(tǒng)中的功能、功能冗余和分類學(xué)的作用聯(lián)系起來。我們的結(jié)論是，這兩種模式都不可能是生態(tài)漂移的結(jié)果，而是開放的微生物系統(tǒng)不可避免的新興屬性，主要是由生物的相互作用和環(huán)境及空間過程導(dǎo)致。

正文

微生物是地球上最古老、系統(tǒng)發(fā)育最豐富和最廣泛的生命形式。一克土壤就能容納成千上萬的微生物物種。微生物的代謝和生物合成的多樣性同樣令人印象深刻：已發(fā)現(xiàn)的原核生物蛋白質(zhì)編碼基因的數(shù)量比所有植物和動物的總和還要多幾個數(shù)量級。微生物編碼的代謝途徑推動了大多數(shù)生態(tài)系統(tǒng)中的大部分元素循環(huán)，在數(shù)十億年中塑造了地球表面的化學(xué)性質(zhì)。然而，我們對微生物系統(tǒng)（微生物群落和非生物物理化學(xué)過程的耦合）的機(jī)制性理解仍然處于初級階段。巨大的微生物多樣性對建立微生物系統(tǒng)模型和解釋跨空間和時間的群落變化模式提出了重大挑戰(zhàn)。此外，生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)學(xué)和生物地球化學(xué)的許多問題需要了解微生物代謝功能的變化，而不僅僅是分類組成。

盡管微生物的多樣性很高，但大多數(shù)主要的生物地球化學(xué)反應(yīng)是由一組有限的能量轉(zhuǎn)換代謝途徑驅(qū)動的，其中每一種途徑都存在于各種微生物支系中。功能性群落分析——以感興趣的代謝功能——來描述群落可以將微生物系統(tǒng)簡化到數(shù)學(xué)建模所允許的水平，并能揭示出跨環(huán)境梯度的群落結(jié)構(gòu)模式。最近在多種環(huán)境中，從土壤到海洋再到人類腸道的一系列研究表明，某些代謝功能與某些環(huán)境因素密切相關(guān)，并且在許多情況下，與特定地點(diǎn)和時間的物種組合脫鉤。對參與各種代謝功能的微生物多樣性的量化也表明，群落通常在多種功能方面表現(xiàn)出高度的 “功能冗余”，也就是說，每種代謝功能可以由多種共存的、分類學(xué)上不同的生物體來完成。目前，對這些模式的含義存在很多困惑；然而，對它們的正確解釋對于理解控制微生物群落組成和功能的機(jī)制是至關(guān)重要的。在本展望中，我們提供了對這些模式的解釋，并討論了從這些模式中出現(xiàn)的強(qiáng)大范式，將功能、功能冗余和分類學(xué)在塑造微生物系統(tǒng)中發(fā)揮的作用結(jié)合起來。

研究微生物系統(tǒng)中功能與分類學(xué)的聯(lián)系

Disentangling function from taxonomy in microbial systems

最早的一次微生物群落宏基因組比較調(diào)查顯示，功能譜(就群落中發(fā)現(xiàn)的基因而言)與采樣環(huán)境的類型(海水與土壤等等)高度相關(guān)，表明環(huán)境選擇了特定的功能。隨后對不同人類宿主的腸道菌群進(jìn)行了比較，發(fā)現(xiàn)不同宿主的菌群的分類組成差異很大，而其群落的基因含量卻非常保守。同樣，在對大型海藻Ulva australis上的細(xì)菌群落的調(diào)查中，群落似乎是根據(jù)功能基因而不是物種組裝的。這些發(fā)現(xiàn)表明，替代性微生物群落可以表現(xiàn)出由其環(huán)境選擇的類似群落基因譜。根據(jù)這一觀點(diǎn)，最近對鳳梨科植物葉面“水箱”內(nèi)的細(xì)菌和古細(xì)菌群落的研究發(fā)現(xiàn)，群落的功能組成(就參與各種能量轉(zhuǎn)換功能的基因而言；圖1c，d)在各種鳳梨科植物中高度保守。相反，與每個功能組相關(guān)的類群(即能夠執(zhí)行特定的代謝功能)在鳳梨科植物之間有很大的差異，無論使用何種分類分辨率(一直上到綱分類水平；圖1a，b)。因此，功能組內(nèi)的分類學(xué)組成一定是由額外的因素形成的，這些因素與形成群落功能結(jié)構(gòu)的因素不同，也就是說，分類學(xué)組成和功能組成(遺傳潛力)出現(xiàn)了“脫鉤”。在生物反應(yīng)器的實(shí)驗(yàn)中反復(fù)觀察到各種代謝功能和分類群組成之間類似的解耦，如脫氮或甲烷生產(chǎn)，其中分類群組成隨時間的變化很大，與生物反應(yīng)器的性能穩(wěn)定相吻合。在下文中，我們討論可以促進(jìn)這種經(jīng)常觀察到的現(xiàn)象的條件和機(jī)制。

圖 1 微生物群落的以基因?yàn)橹行牡慕Y(jié)構(gòu)可以與分類學(xué)組成解耦

Gene-centric structure of microbial communities can decouple from taxonomic composition

a,b 巴西Juruba Tiba國家公園22個相似的同時取樣的Aechmea nudicaulis鳳梨花的葉片中發(fā)現(xiàn)的細(xì)菌和古細(xì)菌家族(a)和操作分類單位(OTU；b；16S rRNA基因相似度為99%)的相對豐度(每個鳳梨花一欄，每個分類群一個顏色);

c,d 相應(yīng)的宏基因組群落組成，以KEGG的標(biāo)準(zhǔn)分類(c)和自定義的代謝基因類別(d)所定義(每個樣品一欄，每個基因類別一種顏色)。請注意，與相對保守的宏基因組組成(c,d)相比，整個鳳梨科植物的分類組成更為多變(a,b)。

在上述研究中看到的穩(wěn)定的功能組成和可變的分類組成之間的對比反映了許多功能和原核生物系統(tǒng)發(fā)育之間的弱關(guān)聯(lián)。事實(shí)上，很大一部分代謝功能不是單系的，也就是說，沒有一個支系是任何這些功能的唯一代表。因此，雖然一個生物體的系統(tǒng)發(fā)育位置原則上決定了它的代謝潛力(考慮到足夠的分辨率和/或性狀的保守性)，但反過來不一定，也就是說，代謝潛力不一定表明是一個特定的支系(一個明顯的例外是產(chǎn)氧光合作用)。適應(yīng)性功能喪失或基因組精簡、趨同進(jìn)化和水平基因轉(zhuǎn)移都會侵蝕許多性狀的系統(tǒng)發(fā)育信號。水平基因轉(zhuǎn)移也導(dǎo)致基因組內(nèi)性狀的低遺傳聯(lián)系，從而導(dǎo)致基因組間性狀的重新組合。例如，一些大腸桿菌菌株，其蛋白質(zhì)編碼基因的重疊率不到40%。功能保守的系統(tǒng)發(fā)育尺度在不同的功能之間有很大的差異，甚至對于單一的功能，系統(tǒng)發(fā)育的保守性在不同的支系之間也會有所不同(圖2a,b)。例如，呼吸硫酸鹽的能力是Desulfobacteraceae、Desulfohalobiaceae和Desulfomicrobiaceae的所有可培養(yǎng)成員所共有的，但只有Archaeoglobus的一個子集擁有這個功能。由于一個特定的代謝功能可能在不同深度的不同支系中存在和保存，因此即分類群總是或從不顯示該功能是很難確定的。因此，不存在分類學(xué)上的變化明確反映功能變化的單一分類分辨率，也不存在環(huán)境對某些功能的選擇(如氧氣的存在選擇需氧菌)明確轉(zhuǎn)化為對特定分類群的選擇。

圖 2 系統(tǒng)發(fā)育的保守性在不同功能和不同支系之間有所不同

Phylogenetic conservatism varies between functions and between clades

a 系統(tǒng)發(fā)育樹的示意圖，其中填充和未填充的提示分別表示特定功能的存在和不存在;

b 原核生物在各種代謝功能方面的陽性支系(即該功能在≥95%的支系中存在)，用圓圈表示(每種功能每個陽性支系一個圓圈)。圓圈在橫軸上的位置是根據(jù)該支系的平均系統(tǒng)發(fā)育深度(以16S rRNA基因中每個位點(diǎn)的替換數(shù)衡量)。較大的圓圈對應(yīng)于含有更多tips的支系(對數(shù)尺度)。大多數(shù)功能在不同深度和大小的眾多支系中是保守的，含氧光合作用是一個明顯的例外;

c 從NCBI RefSeq下載的非冗余原核生物基因組(即具有獨(dú)特的NCBI分類號)的數(shù)量，并發(fā)現(xiàn)其具有每種功能;

面板b和c是基于在大約59,000個幾乎完整的測序基因組中檢測到的基因(個別基因列在括號內(nèi))。

某些功能與特定分類組合的部分地完全分離似乎是不可避免的，因?yàn)橥瑯拥墓δ芸梢杂善渌诸惾簣?zhí)行(圖2c)。營養(yǎng)供應(yīng)率、輻照度、地球化學(xué)梯度、環(huán)境運(yùn)輸過程和生物體內(nèi)各途徑之間的隨機(jī)平衡可以強(qiáng)烈制約反應(yīng)速率，而來自代謝途徑的能量產(chǎn)量進(jìn)一步影響功能組的可能生長速率。雖然每種功能當(dāng)然只能由某些分類群來完成，但上述因素可能對這些分類群中的哪一種在特定情況下執(zhí)行每種功能沒有什么控制。反過來說，大量的生化通量率可能對功能組別在空間或時間上的分類變化表現(xiàn)出低敏感性。為了支持這一解釋，一項(xiàng)全球土壤生物地理學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，非生物土壤特征在很大程度上解釋了氮循環(huán)途徑豐度的變化，但對相應(yīng)功能組內(nèi)的分類學(xué)組成的解釋卻很弱。在全球海洋中，對廣泛的代謝功能也有類似的觀察。反過來說，最近的一項(xiàng)整合分析發(fā)現(xiàn)，在所考慮的研究中，除了環(huán)境變量外，將分類群落組成作為碳和氮過程速率的預(yù)測因素，只提高了29%的預(yù)測能力，調(diào)整后的R²平均只從0.56增加到0.65。哪些功能受環(huán)境強(qiáng)烈控制——因此對分類學(xué)變異不太敏感——取決于生態(tài)系統(tǒng)的類型，特別是取決于可用于獲得能量的氧化還原不平衡和物理-化學(xué)邊界條件。在實(shí)驗(yàn)中，廣泛分布的功能，如呼吸作用、整體碳分解作用和生物量生產(chǎn)，似乎比狹窄的功能，如特定化合物的降解，更能抵抗分類群落組成或多樣性的變化。這種模式的一個可能的原因是，廣泛的功能可能是更多的功能冗余，從而更好地緩沖由生物或非生物干擾引起的分類學(xué)變化。在熱力學(xué)上，線性分解代謝途徑的終點(diǎn)對分類學(xué)變化的敏感度也可能低于可以用其他方式進(jìn)行的單個中間步驟。例如，用葡萄糖連續(xù)喂養(yǎng)產(chǎn)甲烷生物反應(yīng)器的模型表明，通過“替代”分解代謝途徑(如從葡萄糖到揮發(fā)性脂肪酸并最終到甲烷的各種替代途徑；圖 3)的相對通量率在面對分類學(xué)變化時可能不如整體甲烷生產(chǎn)速率穩(wěn)定。

圖 3 產(chǎn)甲烷群落的功能冗余

Functional redundancy in methanogenic communities (schematic illustration)

a 一個典型的代謝網(wǎng)絡(luò)的模式圖，由甲烷生成纖維素喂養(yǎng)的生物反應(yīng)器中的微生物群落驅(qū)動，驅(qū)動纖維素分解為甲烷。圓圈代表底物或最終產(chǎn)品，邊緣顏色表示相關(guān)底物;

b 每個分解代謝步驟的擴(kuò)展，顯示多個不同的生物體能夠進(jìn)行相同的反應(yīng)。填充的圓點(diǎn)代表不同的群體基因組;

c 聚焦于三種看似冗余的生物，將葡萄糖分解為醋酸。現(xiàn)實(shí)生態(tài)位的分化和共存可以通過使用底物類型以外的性狀差異來實(shí)現(xiàn)，可能包括對不同噬菌體的敏感性(藍(lán)色對紫色)、不同的覓食策略、對顆粒的附著和生物膜的形成、不同的氮庫使用(硝酸鹽NO₃^-對銨NH₄⁺)，以及對不同抗生素的生產(chǎn)和抗性(小五邊形)。

一些研究觀察到功能和分類群落組成之間有很強(qiáng)的相關(guān)性，例如跨越強(qiáng)氧化還原梯度。我們強(qiáng)調(diào)，當(dāng)環(huán)境條件變化時，對特定代謝功能的選擇通常會引起分類群落組成的變化，此外還有功能組內(nèi)發(fā)生的分類學(xué)變化。因此，當(dāng)比較不同空間或時間的群落時，功能和分類群落組成之間的相關(guān)性將取決于選擇特定功能的機(jī)制與導(dǎo)致功能組內(nèi)變化的機(jī)制的相對重要性，以及這些功能的系統(tǒng)發(fā)育分布。

我們指出，功能群落結(jié)構(gòu)原則上可以針對任何任意的功能集進(jìn)行定義(觀察到的時空模式將取決于功能的選擇)，盡管通常會特別關(guān)注參與主要元素循環(huán)或具有特殊工業(yè)重要性的能量轉(zhuǎn)換代謝功能。我們還提到，一些作者定義了“功能反應(yīng)群”，即對特定環(huán)境因素有類似反應(yīng)的生物體，并將其與“功能效應(yīng)群 ”區(qū)分開來，即對特定生態(tài)系統(tǒng)功能有類似影響的生物體。然而，在這里我們避免使用這一術(shù)語，部分原因是(代謝)功能組(見本觀點(diǎn))通?？梢员豢醋骷仁切?yīng)組又是反應(yīng)組。此外，如上所述，代謝功能組內(nèi)的代謝功能和分類變異構(gòu)成了許多微生物系統(tǒng)的互補(bǔ)和分離的方面，并對明顯不同的過程提供新的見解。

功能冗余在微生物系統(tǒng)中普遍存在

Functional redundancy is widespread in microbial systems

很大一部分代謝基因出現(xiàn)在地球歷史的早期，如上文所述，在地質(zhì)時期傳播到多個微生物支系。今天，在全球范圍內(nèi)，大多數(shù)代謝功能可能由廣泛的現(xiàn)存分類群執(zhí)行。更引人注目的是，即使在局部范圍內(nèi)，通過對宏基因組序列進(jìn)行分類或?qū)Ψ诸惾哼M(jìn)行功能分類，對與每種代謝功能相關(guān)的分類群進(jìn)行列舉，往往會發(fā)現(xiàn)有多種能夠執(zhí)行類似代謝功能的不同生物共存。例如，數(shù)百種能夠進(jìn)行氫氧化的微生物可以在地下水中共存，數(shù)百種含氧光自養(yǎng)生物可以在海洋表面共存。在一個海底含水層中，有幾十個基因組有可能氧化硫化物獲得能量，至少有15個基因組能夠完全反硝化。在產(chǎn)甲烷的反應(yīng)器中，纖維素的水解可以由幾十個不同的生物體同時進(jìn)行。在硝化生物反應(yīng)器中，通常有多種氨氧化細(xì)菌共存，并隨著時間的推移表現(xiàn)出不同的相對豐度。功能冗余，似乎是許多微生物系統(tǒng)的一個共同方面。盡管如此，很明顯，任何特定系統(tǒng)中功能冗余的程度取決于所考慮的功能。例如，在陽光充足和氧氣豐富的海洋表面，光合作用和氧氣呼吸通常比硫酸鹽呼吸和甲烷生成的冗余度高得多。

原則上，功能群落結(jié)構(gòu)(以及功能冗余)可以在不同的細(xì)節(jié)層次上進(jìn)行定義，例如根據(jù)反應(yīng)動力學(xué)進(jìn)一步區(qū)分功能。一些作者認(rèn)為，只有當(dāng)生物體由于高度的生態(tài)相似性而可以很容易地相互替代時，它們才是功能冗余的，不過這些作者也承認(rèn)，這一標(biāo)準(zhǔn)在實(shí)踐中很少被滿足。其他作者只將在相同環(huán)境條件下，能夠以相同的速度執(zhí)行某種功能的生物體定義為功能冗余。后者的要求在實(shí)踐中很難檢驗(yàn)，而且測序數(shù)據(jù)很少能推斷出可能催化的反應(yīng)類型以外的酶動力學(xué)。這種定義的實(shí)用性也受到了限制，因?yàn)橐粋€群體的代謝活動取決于整體的群落狀態(tài)，如合成伙伴、噬菌體或細(xì)菌素的存在。此外，大量的過程速率可能在很大程度上受到環(huán)境的物理化學(xué)特征的制約，例如在沉積物柱上的空間傳輸速率或生物反應(yīng)器中的底物供應(yīng)速率。因此，具有不同反應(yīng)動力學(xué)的不同分類群可能會引起不同或類似的生化通量速率，這取決于詳細(xì)的環(huán)境設(shè)置和群落的當(dāng)前狀態(tài)。因此，我們認(rèn)為，與參考文獻(xiàn)中更嚴(yán)格的定義相比，本視角所使用的表示多個不同生物體執(zhí)行特定功能的單純能力(方框1中的術(shù)語)以及在許多環(huán)境中觀察到的功能冗余的定義具有更大的實(shí)際意義。例如，功能冗余(本文所定義的)通常與功能對環(huán)境干擾的穩(wěn)定性有關(guān)，而且正如我們在下面討論的那樣，可以對重要的群落進(jìn)程產(chǎn)生重要的見解。

促進(jìn)功能冗余的機(jī)制

Mechanisms promoting functional redundancy

在大型生物群落中，長期以來一直觀察到能量轉(zhuǎn)換代謝途徑方面的高度功能冗余。例如，幾乎所有的植物都有一個共同的代謝位——它們是含氧的光自養(yǎng)生物。在微生物和宏觀生物中都是如此，功能冗余表明，除了不同能量來源的可用性外，還有其他因素在控制多樣性。事實(shí)上，蒂爾曼(Tilman)的經(jīng)典競爭理論認(rèn)為，在穩(wěn)定狀態(tài)下，在一個混合良好的系統(tǒng)中，任何給定的資源——如電子供體或受體——最多只能限制一個持續(xù)存在的群體。這個種群將是能夠在最低資源水平上保持穩(wěn)定規(guī)模的種群，因?yàn)樗衅渌N群要么被競爭掉，要么被不同的資源限制。雖然穩(wěn)態(tài)和完全混合可以說是一種理想化的情況，但蒂爾曼的競爭理論提供了一個基準(zhǔn)——最低期望值——可以與觀察到的多樣性進(jìn)行比較。每個限制性資源持續(xù)存在一個物種的理論預(yù)期與觀察到的生命多樣性之間的明顯脫節(jié)，在宏觀生物群落中已被以幾種方式來解釋。首先，限制性資源的特性或環(huán)境條件的空間和時間異質(zhì)性，加上物種之間的反應(yīng)差異，可能有效地創(chuàng)造出多個生態(tài)位。其次，競爭性排斥可以被生物的相互作用所破壞，如捕食，或被區(qū)域池的分散所抵消。重要的是，物種可能會在涉及資源競爭的特征與涉及環(huán)境耐受性、捕食者抵抗或擴(kuò)散的特征之間進(jìn)行權(quán)衡。

與大型生物類似，微生物群落的功能冗余可能是由沿其他生態(tài)位軸的分化而促進(jìn)的，而不僅僅是代謝資源，包括它們對環(huán)境擾動的反應(yīng)差異、對顆粒附著策略的差異。探索營養(yǎng)梯度和尋找食物顆粒的趨化策略的差異，特定多糖(例如海藻酸)的裂解酶基因的數(shù)量和類型的差異，營養(yǎng)濃度的波動與不同的生長動力學(xué)相結(jié)合，不同的微量營養(yǎng)物的限制，以及噬菌體和原生動物食草者的捕食。例如，營養(yǎng)物質(zhì)的獲取和對噬菌體捕食的抵抗之間的權(quán)衡，可能使競爭者共存，盡管噬菌體對微生物群落的確切影響仍不確定。內(nèi)部競爭動態(tài)，即多對競爭物種集體沒有明顯的贏家，也可能通過抗生素戰(zhàn)爭發(fā)揮作用。新陳代謝重疊的微生物在生態(tài)學(xué)上的差異可能比我們目前所能確定的要多得多，因此，群落組裝發(fā)生在一個高維(多因素)的空間。事實(shí)上，最近在微生物基因組中進(jìn)行的基因編目工作顯示，有數(shù)十萬個基因簇，其功能基本上沒有被描述。鑒于這些觀察，在開放的微生物系統(tǒng)中，功能冗余似乎是一個不可避免的結(jié)果，在這些系統(tǒng)中，多樣性不受低移民率的限制。

在評估一個生物體所利用的代謝生態(tài)位時必須謹(jǐn)慎，例如從其基因組推斷的代謝潛力。具有類似代謝劇目(“基本”代謝生態(tài)位)的種群可能專攻不同的營養(yǎng)物質(zhì)，從而表現(xiàn)出單獨(dú)的 “現(xiàn)實(shí)”生態(tài)位，這可能在轉(zhuǎn)錄水平上表現(xiàn)出來。特別是，一個功能組即使在同一時間只有幾個成員積極執(zhí)行該功能，也可能顯得高度冗余，因?yàn)橐恍┏蓡T可以表現(xiàn)出替代模式來獲得能量，而其他成員可能只是不活躍。一個特定種群所執(zhí)行的代謝功能通常取決于環(huán)境條件以及其他群落成員的存在和活動。我們強(qiáng)調(diào)，即使群落中的生物具有多功能的代謝功能，上面討論的經(jīng)典競爭理論的預(yù)測仍然適用。也就是說，在穩(wěn)定狀態(tài)下，共存的生物體的數(shù)量不能超過限制至少一個生物體生長的資源(包括代謝副產(chǎn)品)的數(shù)量。例如，雖然兩個產(chǎn)氫的甲烷菌可以在同一環(huán)境中共存，但在穩(wěn)定狀態(tài)下，它們不可能受到同一個氫氣庫的限制。在非良好的混合環(huán)境中的精細(xì)空間隔離是使共存成為可能的機(jī)制之一。例如，具有類似營養(yǎng)偏好的生物體可以在不同的生物膜中居住并獲得其營養(yǎng)，因此可以在更大范圍內(nèi)共存。然而，在這些情況下，重要的是要認(rèn)識到，不同的生物膜中的種群并不競爭相同的營養(yǎng)庫，因此有不同的現(xiàn)實(shí)生態(tài)位。

功能冗余并不意味著中立性

Functional redundancy does not imply neutrality

以前的一項(xiàng)研究假設(shè)代謝位內(nèi)的功能冗余可能反映了競爭者的準(zhǔn)中性共存。然而，如上所述，共存的專攻同一能源的微生物不僅在其酶的效率和生長動力學(xué)方面通常有所不同，而且在特定條件下影響其生長速度的其他特征方面也有差異。雖然功能組成員之間的差異被普遍承認(rèn)，但對于某些微生物群落組合的模式是否仍可由中性過程來解釋存在爭議。與宏觀生態(tài)學(xué)的中性理論相類似，一項(xiàng)研究的作者為本地微生物群落的組裝建立了一個中性模型，該模型完全基于隨機(jī)移民(stochastic immigration)和生態(tài)漂移(ecological drift)(由于有限種群中出生/死亡事件的隨機(jī)性而產(chǎn)生的波動)，同時省略了宏觀生態(tài)學(xué)中性理論的一個共同要素——新物種形成(speciation)。他們得出結(jié)論，隨機(jī)移民和生態(tài)漂移是塑造原核生物群落的重要因素，特別是在代謝功能群內(nèi)。在這項(xiàng)研究之后，中性模型被用來部分解釋不同環(huán)境中的微生物生物地理格局，包括動物腸道、土壤、生物反應(yīng)器、樹洞和生物膜。還有人認(rèn)為，功能組內(nèi)的生態(tài)漂移可能部分解釋了物種隨時間推移的更替，例如在生物反應(yīng)器、地下水和溪流集水區(qū)等生態(tài)環(huán)境中。

我們強(qiáng)調(diào)，即使在封閉系統(tǒng)中，功能組內(nèi)分類組成的復(fù)雜或明顯的隨機(jī)變化，不應(yīng)混淆為生態(tài)漂移。事實(shí)上，生態(tài)漂移很少能有效地解釋功能組內(nèi)分類學(xué)的更替，例如在生物反應(yīng)器中隨著時間的推移觀察到。這是因?yàn)榕c選擇過程相比，生態(tài)漂移的重要性在大的種群規(guī)模和/或競爭者之間大的生態(tài)差異中會減少。在生物反應(yīng)器和大多數(shù)自然環(huán)境中，細(xì)胞密度可以非常高(在生物反應(yīng)器中高達(dá)10¹³個細(xì)胞/L)，以至于選擇過程顯然比生態(tài)漂移更有優(yōu)勢。事實(shí)上，中性隨機(jī)出生-死亡模型預(yù)測，即使在低種群規(guī)模(10⁴個細(xì)胞)，在一個由同等競爭者組成的群落中，一個相對罕見的生物體(1%的比例)僅僅通過生態(tài)漂移(基于1天的世代時間)平均需要1600多天才能達(dá)到30%的比例。當(dāng)假設(shè)其中一種生物具有微弱的競爭優(yōu)勢時(預(yù)期增長率高出5%)，兩個種群都密切遵循競爭排斥所預(yù)測的確定性軌跡(解釋方差的部分為0.98±0.02 s.d.)。因此，即使在弱競爭差異下，漂移對種群軌跡的影響也變得可以忽略不計。我們注意到，上述的模型參數(shù)是相當(dāng)保守的。事實(shí)上，微生物種群通常由10⁴個以上的細(xì)胞組成，即使在恒定的環(huán)境條件下，觀察到極其罕見的分類群(<0.1%的比例)在短短幾周內(nèi)取代以前占主導(dǎo)地位和代謝相似的分類群也是很常見的。此外，即使是同一物種的菌株也會表現(xiàn)出巨大的底物親和力(例如，高達(dá)400%的差異)或?qū)Ｐ允删w的不同敏感性。因此，競爭者在足夠長的時間內(nèi)具有足夠相似的生長速度，使漂移成為分類學(xué)變化的明顯驅(qū)動力的可能性極低。因此，雖然功能上的冗余——無論是在局部還是區(qū)域范圍內(nèi)——是功能組內(nèi)分類學(xué)更替的必要條件，但更替本身一般不能用生態(tài)漂移來解釋。與這一預(yù)測相一致，最近對人類微生物組的大規(guī)模分析發(fā)現(xiàn)，只有不到1%的群落符合Hubbel的生物多樣性中性理論。同樣，對鳳仙花微生物組的調(diào)查發(fā)現(xiàn)，盡管鳳仙花微生物組的功能結(jié)構(gòu)恒定，功能冗余度高，而且鳳仙花微生物組之間的分類組成變化很大，但功能組內(nèi)的組裝卻遠(yuǎn)非中性。即使在植物和動物生態(tài)學(xué)中，種群規(guī)模比典型的微生物群落低得多，生態(tài)漂移的強(qiáng)大作用(例如與選擇的作用相比)的明確證據(jù)也很罕見。

由于生態(tài)漂移一般不能解釋功能組內(nèi)的分類學(xué)更替，這種更替必須由功能組成員之間的生態(tài)差異和可能的擴(kuò)散過程造成。以前的研究確實(shí)表明有限的擴(kuò)散是不同地點(diǎn)之間分類學(xué)變化的一個重要來源，其依據(jù)是早期殖民者在繼承過程中的隨機(jī)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)，在半開放的培育過程中分類學(xué)的豐富性隨著時間的推移而增加，或者更常見的是群落的相似性隨著地理距離的增加而衰減。然而，后一種研究仍然沒有結(jié)論，因?yàn)槿郝湎嗨菩缘木嚯x衰減也可能是由空間相關(guān)的環(huán)境異質(zhì)性造成的。例如，對環(huán)境異質(zhì)性的考慮被發(fā)現(xiàn)可以解釋鹽沼地、全球海洋和鳳梨科植物之間的距離和微生物群落異質(zhì)性之間的全部或大部分相關(guān)關(guān)系。如果沒有徹底的環(huán)境測量，一般很難排除環(huán)境異質(zhì)性作為分類群落組成的空間差異的原因。

在恒定條件下運(yùn)行的復(fù)制生物反應(yīng)器的實(shí)驗(yàn)中，微生物群落組成在幾周到幾個月的時間內(nèi)遵循復(fù)雜但可重復(fù)的軌跡。這表明，在沒有明顯的環(huán)境變化的情況下，功能組內(nèi)的分類周轉(zhuǎn)可以由內(nèi)在的、至少部分決定性的過程驅(qū)動。這種內(nèi)在過程可能包括 “殺死贏家”(killing the winner)式的噬菌體-宿主相互作用，即專性噬菌體反復(fù)誘發(fā)優(yōu)勢微生物種群的崩潰，盡管這種機(jī)制的實(shí)驗(yàn)證據(jù)仍然很少。其他提議的機(jī)制包括抗生素戰(zhàn)爭，交叉飼喂(cross-feeding)的快速進(jìn)化和適應(yīng)性生態(tài)位的構(gòu)建。因此，每個物種都可能受到生物和非生物因素的獨(dú)特組合的影響，這些因素調(diào)節(jié)其瞬時生長率，即使其代謝潛力與群落的其他成員重疊。這些因素可能與頻率有關(guān)，并可能包括隨機(jī)成分，例如由于突變或水平基因轉(zhuǎn)移事件。在實(shí)踐中，混亂的種群動態(tài)可能掩蓋了確定性和隨機(jī)性集合過程之間的區(qū)別。此外，在區(qū)域范圍內(nèi)，不頻繁的分散可能會以一種無法僅用內(nèi)在動力學(xué)來解釋的方式增加群落裝配的隨機(jī)性。因此，即使所有的環(huán)境因素在某一特定時刻是已知的，分類群落的組成也可能不是完全可預(yù)測的。

結(jié)論

經(jīng)常被認(rèn)為是中性裝配的表現(xiàn)，功能冗余實(shí)際上是能夠?qū)崿F(xiàn)特定代謝功能的微生物的生態(tài)多樣性的表現(xiàn)。功能冗余是開放性微生物系統(tǒng)不可避免的新興屬性，當(dāng)高維性狀空間被投射到感興趣的低維功能空間時，功能冗余就會顯現(xiàn)。因此，它可以被看作是多樣性的部分衡量標(biāo)準(zhǔn)，即功能組內(nèi)的多樣性，它在數(shù)學(xué)上是對群落功能豐富性的補(bǔ)充，正如功能組內(nèi)的分類組成可以被認(rèn)為是對功能群落結(jié)構(gòu)的補(bǔ)充一樣。我們推測，開放的微生物系統(tǒng)中的功能冗余程度可能是一個穩(wěn)定的系統(tǒng)屬性，主要由環(huán)境類型和所考慮的功能決定。這一假設(shè)可能對持續(xù)暴露于移殖的自然系統(tǒng)尤其適用，如開放的海洋，移殖和局部滅絕之間的平衡可以決定生態(tài)時間尺度上的功能冗余。

根據(jù)功能的選擇，功能群落結(jié)構(gòu)和功能組內(nèi)的組成之間的區(qū)別可以對生物地球化學(xué)和群落組裝提供重要的見解。事實(shí)上，參與能量轉(zhuǎn)換的代謝途徑可以與某些環(huán)境因素和元素循環(huán)緊密相連，并且可以與特定的分類組合脫鉤。宏觀生態(tài)學(xué)中也有類似的觀察結(jié)果，它長期以來一直用功能組(guild)、生命體(lifeform)和策略(strategy)來描述群落結(jié)構(gòu)，所有這些都可以被認(rèn)為類似于微生物的代謝功能組。最近，有人呼吁完全放棄用物種來模擬宏觀群落，而將重點(diǎn)放在功能特征上。因此，將微生物群落簡化為產(chǎn)生能量的代謝功能，并研究與這些功能有關(guān)的功能冗余，可能也是研究微生物生態(tài)的一個富有成效的方法。

除了代謝生態(tài)位效應(yīng)外，還有一些額外的機(jī)制，如捕食和抗生素戰(zhàn)爭，可以在空間和時間上調(diào)節(jié)微生物群落的分類組成，即使某些代謝功能的活動是非常保守的。很明顯，功能和分類學(xué)之間這種明顯的脫鉤并不是功能群內(nèi)隨機(jī)生態(tài)漂移的簡單結(jié)果。各種機(jī)制如何以及在何種條件下導(dǎo)致這種脫鉤，以及什么決定了微生物系統(tǒng)中功能冗余的程度，正在成為生態(tài)學(xué)的核心問題。

名詞解釋

功能組(Functional group)：一組潛在地能夠執(zhí)行特定生化功能的類群，例如，基于它們的遺傳物質(zhì)。

功能豐富度(群落的)(Functional richness (of a community))：存在的焦點(diǎn)生化功能或基因的數(shù)量。

功能冗余(就某一特定功能而言)(Functional redundancy (with respect to a given function))：能夠執(zhí)行相同焦點(diǎn)生化功能的多個不同分類群或基因組的共存。

功能結(jié)構(gòu)(一個群落的)(Functional structure (of a community))：各種重點(diǎn)功能組的相對豐度，或與重點(diǎn)功能相關(guān)的基因的豐度。

生態(tài)漂移(Ecological drift)：由于有限種群中出生-死亡事件的隨機(jī)性，相對種群大小的波動。

代謝位(在一個生態(tài)系統(tǒng)中)(Metabolic niche (in an ecosystem))：生物體利用特定的代謝途徑(如H₂/CO₂產(chǎn)甲烷)或半反應(yīng)(如使用特定的電子受體進(jìn)行呼吸)獲得生長所需能量的能力。

代謝生態(tài)位效應(yīng)(關(guān)于群落裝配)(Metabolic niche effects (on community assembly))：選擇能夠利用特定代謝生態(tài)位的生物體的機(jī)制。這種機(jī)制可能包括光合作用的光的可用性，或作為呼吸作用電子受體的硫酸鹽的可用性。

微生物系統(tǒng)(Microbial system)：一個微生物群落，其在細(xì)胞外環(huán)境中的代謝物和雙向耦合的非生物物理化學(xué)過程，包括物理運(yùn)輸過程和非生物化學(xué)反應(yīng)。類似于“生態(tài)系統(tǒng)”，但側(cè)重于微生物成員而不是宏觀食物網(wǎng)。

作者簡介

Stilianos Louca, PhD

俄勒岡大學(xué)生物系助理教授

Stilianos 在德國弗里德里希-席勒大學(xué)和馬克斯-普朗克科學(xué)數(shù)學(xué)研究所學(xué)習(xí)物理和數(shù)學(xué)，在加拿大英屬哥倫比亞大學(xué)獲得數(shù)學(xué)生物學(xué)博士學(xué)位。Stilianos 于 2019 年加入俄勒岡大學(xué)，擔(dān)任生物學(xué)助理教授。他的研究重點(diǎn)是微生物的生態(tài)與進(jìn)化。他是 2017 年 Science & SciLifeLab 全球生命科學(xué)青年科學(xué)家大獎、2019 年 ASN 青年研究員獎、2019 年 CSEE 早期職業(yè)獎和 2021 年斯隆研究獎學(xué)金的獲得者。網(wǎng)址: http://www./lib/php/index.php?section=About 。Google Scholar：https://scholar.google.com/citations?user=NgoLxjAAAAAJ 2333次引用，H-index為17。

編譯：周之超@UW-Madison

責(zé)編：馬騰飛 南京農(nóng)業(yè)大學(xué)

審核：劉永鑫 中科院遺傳發(fā)育所

Reference

Stilianos Louca,Martin F. Polz,Florent Mazel,Michaeline B. N. Albright,Julie A. Huber,Mary I. O’Connor,Martin Ackermann,Aria S. Hahn,Diane S. Srivastava,Sean A. Crowe,Michael Doebeli,Laura Wegener Parfrey.Function and functional redundancy in microbial
systems. Nature Ecology & Evolution. 2, 936–943 (2018). https:///10.1038/s41559-018-0519-1